Introducción
⌅Las mariposas desarrollan funciones ecológicas cruciales, tales como fuente de alimentos para una amplia gama de vertebrados e insectos depredadores (Bonebrake et al., 2010Bonebrake, T.C., Ponisio, L.C., Boggs, C.L. y Ehrlich, P.R. (2010)More than just indicators: A review of tropical butterfly ecology and conservation. Biological Conservation, 143, 1831-1841.; Rámirez-Restrepo et al., 2015Ramírez-Restrepo, L., Cultid-Medina, C.A. y MacGregor-Fors, I.L. (2015). How many butterflies are there in a city of half a million people? Sustainability, 7, 8587-8597.), y, además, polinizadores primarios (Coral-Acosta y Pérez-Torres, 2017Coral-Acosta, N. y Pérez-Torres, J. (2017). Diversidad de mariposas diurnas (Lepidoptera: Papilionoidea) asociadas a un agroecosistema cafetero de sombra (Curití, Santander). Revista Colombiana de Entomología, 43, 91-99.; Ghazanfar et al., 2016Ghazanfar, M., Malik, M.F., Hussain, M., Iqbal, R. y Younas, M. (2016). Butterflies and their contribution in ecosystem: A review. Journal of Entomology and Zoology Studies, 4, 115-118.) o secundarios (Martínez-Adriano et al., 2018Martínez-Adriano, C.A., Díaz-Castelazo, C. y Aguirre-Jaimes, A. (2018). Flower-mediated plant-butterfly interactions in an heterogeneus tropical coastal ecosystem. PeerJ, 6, e5493. ). Los paisajes urbanizados conllevan fragmentación y degradación de hábitats, con la consiguiente homogeneización en la composición de especies de mariposas, la disminución de su abundancia y riqueza (Gandhi and Kumar 2015Gandhi, S. y Kumar, D. (2015). Studies on Butterfly diversity, abundance, and utilization of plant resources in urban localities of Banyan city-Vadodara, Gujarat, India. Journal of Entomology and Zoology Studies, 4, 476-480. ; Haaland, 2017Haaland, C. (2017). How to preserve a butterfly species within an urbanizing settlement and its surroundings: a study of the scarce copper (Lycaena virgaureae L.) in southern Sweden. Journal of Insect Conservation, 21, 917-927. ), y la afectación de servicios ecosistémicos como la polinización (Buchholz y Kowaric, 2019Buchholz, S. y Kowarik, I. (2019). Urbanisation modulates plant-pollinator interactions in invasive vs. native plant species. Scientific Report, 9: 6375 https://doi.org/10.1038/s41598-019-42884-6.). Por otra parte, hábitats verdes dentro de matrices urbanas pueden sustentar diversidad biológica (Haaland, 2017Haaland, C. (2017). How to preserve a butterfly species within an urbanizing settlement and its surroundings: a study of the scarce copper (Lycaena virgaureae L.) in southern Sweden. Journal of Insect Conservation, 21, 917-927. ). Tales hábitats ofrecen oportunidades para desarrollar reservas ecológicas en ambientes urbanos (Barranco-León et al., 2016Barranco-León, M., Luna-Castellanos, F., Vergara, C.H. y Badano, E.I. (2016)Butterfly conservation within cities: a landscape scale approach integrating natural habitats and abandoned fields in central Mexico. Tropical Conservation Science, 9, 607-628. ; Fletcher et al., 2018Fletcher, R.J., Didhamb, R.K., Banks-Leited, C y Barlow, J. (2018). Is habitat fragmentation good for biodiversity? Biological Conservation, 226, 9-15.; Mukjerhee et al., 2018Mukherjee, S. Banerjee, S., Basu, P., Saha, G.K. y Aditya, G. (2018). Butterfly-plant network in an urban landscape: Implication for conservation and urban greening. Acta Oecologica, 92, 16-25. ).
Las mariposas se consideran indicadores representativos del estado de la diversidad biológica y de funciones claves de los ecosistemas (Comay et al., 2021Comay, O. Yejuda, O. B., Schwartz, R. y Benjamin, D. (2021). Environmental controls on butterfly occurrence and species richness in Israel: The importance of temperature over rainfall. Ecology and Evolution, 11, 12035-12050.). Estos insectos reaccionan con prontitud ante cambios en sus hábitats (Prabakaran et al. 2014Prabakaran, S., Chezhian, Y., Evangelin, G. y Williams, J. (2014). Diversity of butterflies (Lepidoptera: Rhopalocera) in Tiruvallur District, Tamilnadu, India. Biolife, 2, 769-778. ; Jemal y Patharajan, 2018Jemal A. y Patharajan, S. (2018). Butterflies as indicator taxa of ecological disturbance at Menagesha-Suba state forest, central Ethiopia. Journal of Entomology and Zoology Studies, 6, 269-274.; Min Lee et al. 2015Min Lee, C., Park, J. W., Kwon, T.S. y Lee, S.K. (2015). Diversity and density of butterfly communities in urban green areas: an analytical approach using GIS. Zoological Studies, 54, 4-10. ). De este modo, constituyen organismos apropiados para ofrecer una medida de la calidad ambiental y estabilidad de los ecosistemas (Cárdenas-Lugo et al., 2015Cárdenas-Lugo, C. P., León-Cortés, J.L. y Angulo-Audeves, J. T. (2015). Diversidad, distribución y abundancia de mariposas en hábitats costeros de Sinaloa, México (Insecta: Lepidoptera). SHILAP: Revista de Lepidopterología, 43, 15-26.; Trivellini et al., 2016Trivellini, G., Polidori, C., Pasquaretta, C., Orsenigo, S. y Rogliani, G. (2016). Nestedness of habitat specialists within habitat generalists in a butterfly assemblage. Insect Conservation and Diversity, DOI: 10.1111/icad.12193 ), así como de tendencias generales de cambios en las condiciones ambientales a más largo plazo (MacDonald et al., 2017MacDonald, Z.G., Nielsen, S.E. y Acorn, J.H. (2017). Negative relationships between species richness and evenness render common diversity indices inadequate for assessing long-term trends in butterfly diversity. Biodiversity and Conservation, 26, 617-629. ).
Las especies indicadoras se encuentran muy relacionadas con situaciones ambientales particulares, por lo que su presencia señala la existencia de tales situaciones (Isasi-Catalá, 2011Isasi-Catalá, E. (2011). Los conceptos de especies indicadoras, paraguas, banderas y claves: su uso y abuso en Ecología de la Conservación. Interciencia, 36, 31-38.). Las especies indicadoras de hábitats muestran preferencias específicas, según su nivel de especi ficidad o de mayor abundancia en un hábitat en particular y de la fidelidad o frecuencia de ocurrencia dentro de ese hábitat (Martín-Regalado, 2019Martín-Regalado, C.N. (2019). Detección de especies indicadoras de condicio nes de hábitats. En: Moreno C.E (Ed.) La biodiversidad en un mundo cambiante: Fundamentos teóricos y metodológicos para su estudio. Universidad Autónoma del Estado de Hidalgo/Libermex, Ciudad de México, pp. 223-235.). Las mariposas han sido identificadas en pocas ocasiones como indicadores ecológicos urbanos, al centrarse la mayoría de los estudios en los impactos de las urbanizaciones sobre la riqueza de especies (Dennis et al., 2017Dennis, E. B., Morgan, J.T., Roy, D.B., Brereton, T.M. (2017). Urban indicators for UK butterflies. Ecological Indicators, 76, 184-193.).
Los objetivos del presente estudio consisten en caracterizar la composición de especies de mariposas, su abundancia relativa y la posible presencia de especies indicadoras ecológicas de un bosque urbano y una zona costera de la Habana, Cuba. La hipótesis subyacente es que hábitats que sustenten ensamblajes de mariposas cuya composición de especies sea persistente y complementaria, y que además muestren especies características y detectoras, ostentan valor de conservación dentro de la matriz urbana de La Habana, Cuba.
Materiales y métodos
⌅Áreas de estudio
⌅El bosque de La Habana constituye el mayor bosque urbano de Cuba y se enmarca en la categoría de Paisaje Natural Protegido de Significación Local (SNAP http://www.snap.cu/index.php). El área de estudio se encuentra entre los 23º06’47,75’’N, 82º24’23,42’’O y 23º06’44,45’’N, 82º24’23,59’’O. Este hábitat se clasifica como un bosque semideciduo secundario, localizado a lo largo de parte de la ribera oeste del río Almendares. El bosque se caracteriza por la presencia de un estrato arbóreo entre 15m-25m de altura con densidad variable, cuyas especies características, entre otras, están representadas por Samanea saman y Ficus benjamina. El estrato arbustivo está estructurado básicamente por Piper auritum y el herbáceo por Panicum maximun (Vilamajó y Lauzán, 1998Vilamajó D. y Lauzán, M. (1998). La diversidad vegetal en el entorno del río Almendares. Acta Botánica Cubana, 123: 1-11. ). De igual modo, los parches de vegetación herbácea se caracterizan por la abundancia de Bidens alba, Rivina humilis, Salvia micrantha y Phyla nodiflora (Fig. 1).
La influencia antrópica en el Bosque de La Habana se manifiesta por el tránsito habitual de personas, la siega frecuente del estrato herbáceo y la acumulación aleatoria de desechos varios, entre los que se destacan restos de animales domésticos.
El segmento de litoral estudiado se encuentra al este de la Bahía de La Habana, entre la “Playa del Chivo” y el centro urbano Camilo Cienfuegos (La Habana del Este), delimitado por las coordenadas 23º09’15,07’’N, 82º 21’04,87’’O y 23º 09’29,86N, 82º 20’28,84’’O. La zona se caracteriza por la presencia de un complejo de vegetación de costa arenosa con elementos de costa rocosa (Ricardo et al., 2009Ricardo N., Herrera, P.B., Cejas, F., Bastard, J.A. y Regalado, T. (2009). Tipos y características de las formaciones vegetales de Cuba. Acta Botánica Cubana, 203, 1-42. ). La vegetación predominante está integrada por una red herbácea de Ipomea pes-caprae y Canavalia rosea. El sitio se caracteriza también por la abundancia de Bidens alba, Tridax procumbes, Melanthera nivea, Macroptilium atropurpureum, diferentes especies de Poaceae y parches de Coccoloba uvifera de pequeña altura (Fig. 1).
A diferencia del bosque, el área de costa se encuentra expuesta a la acción directa del viento, la lluvia, el salitre y la intrusión del mar. La influencia antrópica se evidencia en el tránsito de personas, habitáculos improvisados, restos de construcciones, pastoreo esporádico de cabras y carneros, incendios eventuales de parte del área y numerosos objetos depositados por oleajes intensos.
Métodos de muestreo
⌅Cada sitio es tratado como un hábitat distintivo. Un hábitat indica un espacio cuyos recursos y condiciones ambientales resultan en la presencia de un organismo, población o especie, lo cual puede incluir supervivencia, reproducción y persistencia (Kirk et al., 2018Kirk, D. A. Park, A. C., Smith, A. C. Howes, B.J., Proused, B.K., Kyssa, N G., Fairshurst, E.N. y Prior, K.E. (2018). Our use, misuse, and abandonment of a concept: Whither habitat? Ecology and Evolution, DOI: 10.1002/ece3.3812.; Krausman y Morrison, 2016Krausman P.R. y Morrison (2016). Another plea for standard terminology. The Journal of Wildlife Management, 80,:1143-1144; DOI: 10.1002/jwmg.21121.). La riqueza de especies (número de especies) y sus abundancias relativas (cantidad observada de individuos) se determinaron mediante el procedimiento de doble observador a lo largo de recorridos de 1200 m de longitud, según el método generalizado de Pollard (Van Swaay et al., 2012Van Swaay, C.A.M., Brereton, T., Kirkland, P. y Warren, M.S. (2012). Manual for Butterfly Monitoring. Report VS2012.010, From: Vlinderstichting/Dutch Butterfly Conservation, Butterfly Conservation UK & Butterfly Conservation Europe, Wageningen. ). La frecuencia se asumió como la cantidad de meses donde fue observada cada especie. Se realizó un recorrido mensual entre las 9:30-12:00 horas a partir de la tercera semana de cada mes para un total de 36 recorridos, los cuales abarcaron desde junio de 2016 hasta mayo de 2019. Las mariposas fueron identificadas en el terreno y para ello se siguió el tratamiento taxonómico de Mancina et al. (2020)Mancina, C.A. Núñez, R y Neyra, B. (2020). Mariposas de Cuba. Guía de Campo. IES. Editorial AMA, La Habana..
Análisis de datos.
⌅El ordenamiento espacial o asociación no jerárquica de la composición y abundancia de las especies entre hábitats por año, se efectuó mediante un análisis de escalado multidimensional no métrico (NMDS). La configuración seleccionada fue aquella con el valor mínimo de estrés (<0,15) y la correlación mayor con el primer eje (R2), la cual fue obtenida con el índice de distancia euclidiana. Los grupos más asociados entre sí por la similitud de su composición y abundancia de sus especies se visualizaron mediante convexos de Hull, que son los polígonos convexos más pequeños que contienen todos los puntos de un conjunto. El programa utilizado fue Past 3.17 (Hammer, 2017Hammer, O. (2017). Past. Paleontological statistics.ohammer@nhm.uio.no.http://palaeo-electronica.org/2001_1/past/issue1_01.htm.).
La disimilitud o complementariedad en la composición de especies entre hábitats se cuantificó mediante la diversidad beta, βto = (b+c/a+b+c), donde b y c representan el número de especies exclusivas de cada hábitat y a el número de especies comunes. βto se desglosó en sus componentes de reemplazo de especies, βre= 2 (min b, c) / a+b+c, y de diferencia de riqueza de especies, βri= |b-c| / a+b+c (Podani y Shmera, 2016Podani, J. y Schmera, D. (2016). Once again on the components of pairwise beta diversity. Ecological Informatics, 32, 63-68. ). La importancia relativa del reemplazo se determinó como Tre= βre/βto y la de diferencia en riqueza de especie como: Tri= βri/βto (Tonial et al., 2012Tonial, M.L.S., Silva, H.L.R, Tonial, I.J., Costa, M.C., Silva, N.J. y Diniz-Filho, J.A.F. (2012). Geographical patterns and partition of turnover and richness components of beta-diversity in faunas from Tocantins River valley. Brazilian Journal of Biology, 72, 497-504. ).
Se calculó el llenado de matriz o conectancia, la cual representa la proporción observada de coincidencias entre las filas (especies) y columnas (unidades de tiempo). Significa una medida de la cohesión de la red espacio-temporal en este caso (Blüthgen et al., 2008Blüthgen, N., Fründ, J., Vázquez, D.P. y Menzel, F. (2008). What do interaction networks metrics tell us about specialization and biological traits? Ecology, 89, 3387-3399. ). A mayor conectancia, mayor cohesión y robustez de los vínculos (Delmas et al., 2018Delmas, E., Besson, M., Brice, M.H, Burkle, L., Dalla-Riva, G.V., Fortin, M.J, Gravel, D., Guimarães, P., Hembry, D., Newman, E., Olesen, J.M., Pires, M., Yeakel, J.D. y Poisot, T. (2018). Analyzing ecological networks of species interactions. Biological Review, DOI: 10.1101/112540. ). La equitabilidad se estimó mediante eH/S, donde “H” representa el índice de entropía de Shannon-Wiener y la expresión eH indica el “número efectivo de especies” (Jost, 2010Jost, L. (2010). The relation between evenness and diversity. Diversity, 2, 207-232. 29., 2019Jost, L. (2019). What do we mean by diversity? The path towards quantification. Mètode Science Studies Journal, 9, pp. 55-61.; Jost y Gonzalez-Oreja, 2012Jost, J. y González-Oreja, A. (2012). Midiendo la diversidad biológica: más allá del índice de Shannon. Acta Zoológica Lilloana, 56, 3-14. ). Otro índice calculado fue el de Berger-Parker, que muestra la proporción de la especie más abundante en el ensamblaje. Los límites de confianza se obtuvieron mediante el método del percentil ajustado con 10 000 réplicas de Bootstrapping (Hammer, 2017Hammer, O. (2017). Past. Paleontological statistics.ohammer@nhm.uio.no.http://palaeo-electronica.org/2001_1/past/issue1_01.htm.).
Las especies indicadoras se precisaron con el índice IndVal (Dufrêne y Legendre, 1997Dufréne, M. y Legendre, P. (1997). Species assemblages and indicator species: the need for a flexible asymmetrical approach. Ecology Monography, 67, 345-366.). El índice cuantifica el nivel de especificidad (exclusividad a un hábitat particular) y el de fidelidad (frecuencia de ocurrencia dentro del mismo hábitat). IndValij= Aij (especificidad) × Bij (fidelidad) × 100.Aij= Nindividuosij/ Nindividuosi , donde Nindividuosij representa el número promedio de individuos de la especie i en todos los sitios del grupo j, Nindividuos es la suma de los números promedios de individuos de la especie i en todos los grupos. Bij= Nsitiosij/Nsitiosj, siendo Nsitiosij el número de sitios en el grupo j en donde la especie i está presente, mientras que Nsitiosj es el número total de sitios en ese grupo.
Las especies indicadoras pueden ser “características” y “detectoras”. Las características presentan valores elevados del índice y tienen mayores probabilidades de ser detectadas. Las especies detectoras exhiben valores intermedios y ofrecen información entre hábitats (Martín-Regalado, 2019Martín-Regalado, C.N. (2019). Detección de especies indicadoras de condicio nes de hábitats. En: Moreno C.E (Ed.) La biodiversidad en un mundo cambiante: Fundamentos teóricos y metodológicos para su estudio. Universidad Autónoma del Estado de Hidalgo/Libermex, Ciudad de México, pp. 223-235.). Se consideraron especies características aquellas con una combinación de valor IndVal ≥ 60.0% y p≤ 0.05, según 10 000 aleatorizaciones de Monte Carlo (De Cáceres et al., 2010). Las especies detectoras se consideraron con valor IndVal entre 40.0%-59.9% y p≤ 0.05. El programa utilizado fue PC-ORD v5.0 (McCune et al., 2006McCune, B., y Mefford, M.J. (2006). PC-ORD. Multivariate Analysis of Ecological Data. Version 5.10. MjM Software, Gleneden Beach, Oregon, U.S.A.), el cual asigna las especies al hábitat donde obtuvieron el valor indicador más elevado.
RESULTADOS
⌅Se observaron 54 especies de mariposas en el bosque y 55 especies en la costa, para un total de 64 especies entre los dos hábitats. El nivel de endemismo en el bosque consistió en dos especies y 10 subespecies, y en la costa en dos especies y seis subespecies. Las especies más abundantes, con más de 200 individuos en sus hábitats respectivos y además presentes durante los tres años de estudio fueron las siguientes en el bosque: Leptotes cassius, Anartia jatrophae, Heliconius charithonia, Ascia monuste, Calisto herophile, Burnsius oileus y Polites baracoa. En la costa, las especies más abundantes y presentes durante los tres años fueron Nathalis iole, Pyrisitia nise, Hemiargus ceraunus, Agraulis vanillae, Phoebis sennae y Eurema daira. (Suplemento 1, Tabla 1). La composición de especies y sus abundancias en los tres años de estudio evidenció a los ensamblajes de a cada hábitat bien diferenciado estructuralmente (Fig. 2).
| Especies | Bosque | Costa | ||
|---|---|---|---|---|
| FT | ART | FT | ART | |
| Hesperiidae | ||||
| Asbolis capucinus | 1 | 1 | 0 | 0 |
| Atalopedes m. mesogramma | 3 | 4 | 9 | 23 |
| Burnsius oileus | 31 | 207 | 1 | 1 |
| Cecropterus dorantes Santiago | 4 | 4 | 11 | 50 |
| Choranthus radians | 6 | 10 | 5 | 5 |
| Cymaenes t. tripunctus | 32 | 194 | 20 | 57 |
| Euphyes c. cornelius* | 3 | 11 | 2 | 2 |
| Euphyes s. singularis* | 17 | 42 | 1 | 1 |
| Gesta gesta | 0 | 0 | 1 | 2 |
| Hylephila p. phyleus | 25 | 93 | 23 | 120 |
| Lerodea e. eufala | 11 | 59 | 1 | 1 |
| Nyctelius n. nyctelius | 7 | 8 | 2 | 6 |
| Panoquina l. lucas | 22 | 44 | 15 | 61 |
| Panoquina p. panoquinoides | 0 | 0 | 2 | 2 |
| Poligonus leo histrio | 1 | 1 | 4 | 7 |
| Polites p. baracoa | 36 | 203 | 24 | 118 |
| Synapte m. malitiosa | 9 | 22 | 0 | 0 |
| Telegonus anaphus anausis | 2 | 2 | 0 | 0 |
| Urbanus proteus domingo | 11 | 18 | 20 | 140 |
| Wallengrenia misera | 23 | 74 | 2 | 2 |
| Lycaenidae | ||||
| Brephidium exilis | 0 | 0 | 2 | 2 |
| Cyclargus ammon | 3 | 25 | 5 | 7 |
| Hemiargus ceraunus filenus | 20 | 182 | 28 | 669 |
| Leptotes cassius theonus | 31 | 732 | 19 | 128 |
| Ministrymon azia | 0 | 0 | 4 | 9 |
| Strymon istapa cybira | 3 | 14 | 7 | 17 |
| Strymon limenia | 9 | 22 | 7 | 18 |
| Strymon martialis | 0 | 0 | 2 | 2 |
| Nymphalidae | ||||
| Adelpha iphicleola iphimedia* | 1 | 1 | 0 | 0 |
| Anartia jatrophae guantanamo | 36 | 576 | 18 | 73 |
| Agraulis vanillae insularis | 33 | 120 | 33 | 273 |
| Anthanassa f. frisia | 34 | 189 | 1 | 4 |
| Calisto herophile** | 35 | 240 | 25 | 69 |
| Danaus gilippus berenice | 1 | 1 | 22 | 55 |
| Danaus plexippus megalippe | 1 | 1 | 8 | 12 |
| Dryas iulia nudeola* | 33 | 180 | 12 | 30 |
| Euptoieta h. hegesia | 0 | 0 | 8 | 11 |
| Junonia neildi | 1 | 1 | 4 | 6 |
| Junonia zonalis | 3 | 4 | 22 | 81 |
| Heliconius charithonia ramsdeni | 34 | 429 | 15 | 30 |
| Hypolimnas misippus | 0 | 0 | 2 | 2 |
| Lucinia s. sida* | 1 | 1 | 0 | 0 |
| Marpesia chiron chironides* | 2 | 2 | 0 | 0 |
| Marpesia e. eleuchea* | 1 | 1 | 0 | 0 |
| Phyciodes p. phaon | 27 | 196 | 15 | 66 |
| Siproeta stelenes biplagiata | 10 | 12 | 8 | 13 |
| Vanessa cardui | 1 | 1 | 0 | 0 |
| Vanessa virginiensis | 0 | 0 | 1 | 1 |
| Papilionidae | ||||
| Battus devilliers | 0 | 0 | 1 | 1 |
| Battus polydamas cubensis* | 1 | 1 | 22 | 75 |
| Heraclides a. andraemon | 18 | 30 | 5 | 6 |
| Heraclides oviedo** | 1 | 1 | 3 | 3 |
| Pieridae | ||||
| Abaeis nicippe | 2 | 2 | 13 | 27 |
| Ascia monuste eubotea | 34 | 323 | 30 | 198 |
| Eurema daira palmira | 7 | 7 | 22 | 231 |
| Ganyra menciae | 12 | 19 | 1 | 1 |
| Nathalis iole | 8 | 87 | 25 | 3375 |
| Phoebis agarithe antillia | 20 | 47 | 8 | 13 |
| Phoebis argante minuscula* | 12 | 24 | 1 | 2 |
| Phoebis neleis | 0 | 0 | 1 | 1 |
| Phoebis s. sennae | 33 | 142 | 27 | 237 |
| Pyrisitia d. dina* | 5 | 7 | 5 | 7 |
| Pyrisitia lisa euterpe | 1 | 1 | 0 | 0 |
| Pyrisitia n. nise | 9 | 25 | 30 | 489 |
La disimilitud o complementariedad en la composición de especies entre ambos hábitats resultó relativamente baja (βto=29,7), equivalente a 70,3% de especies compartidas. En el bosque se observaron nueve especies ausentes en la costa y en la costa 10 especies ausentes en el bosque. La contribución casi absoluta a la disimilitud se debió al componente de reemplazo de especies (βre=28,4%, IRre=94,6%) en contraste con el componente de riqueza de especies (βri= 1,6%, IRri=5,4%).
La persistencia de la composición de especies entre los tres años de estudio resultó elevada en ambos hábitats, con valores en el bosque de 69% y 75% de especies comunes entre el primero y el segundo año, y el segundo y el tercero, respectivamente. En la costa, la persistencia fue de 70,2% y 69,4% para los mismos años del bosque, respectivamente. La mayoría de las especies de cada hábitat se observaron durante los tres años, obteniéndose 59,3% de especies comunes durante los tres años en el bosque y 54,6% de especies comunes en la costa.
La riqueza de especies mostró cifras muy semejantes por año en cada hábitat, entre 41-43 especies en el bosque y entre 39-45 especies en la costa. El llenado de matriz exhibió un comportamiento semejante, con cifras anuales y totales muy cercanas. Los valores de la abundancia relativa por año en cada hábitat no difirieron de manera significativa, así como los totales entre hábitats. La diversidad y equitabilidad se comportaron de manera estable en el bosque entre años y sus valores fueron superiores de manera significativa a los de la costa. El comportamiento de la proporción de la especie más abundante en cada hábitat fue inverso a lo anterior, con un valor de 16% en el bosque y de 49% en la costa. El número efectivo de especies representó 37% de la diversidad total posible en el bosque, mientras que en la costa sólo representó 16% de la diversidad posible, según el reparto de la abundancia mostrado por la equitabilidad (Tabla 2).
| Años | S | MF | AR | LC | NEE | LC | E | LC | B-P | LC |
|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|
| Bosque | ||||||||||
| 2016-2017 | 42 | 0,47 | 1588 | 1275-1903 | 18,7 | 17,7-19,6 | 0,45 | 0,45-0,52 | 0,15 | 0,14-0,17 |
| 2017-2018 | 43 | 0,48 | 1588 | 1259-1921 | 19,1 | 18,2-19,9 | 0,44 | 0,45-0,52 | 0,16 | 0,15-0,18 |
| 2018-2019 | 41 | 0,49 | 1467 | 1157-1791 | 18,9 | 17,8-19,7 | 0,46 | 0,45-0,51 | 0,16 | 0,14-0,17 |
| Total | 54 | 0,38 | 4643 | 2338-6512 | 19,9 | 19,9-20,6 | 0,37 | 0,36-0,38 | 0,16 | 0,15-0,17 |
| Costa | ||||||||||
| 2016-2017 | 39 | 0,46 | 1798 | 1022-2600 | 10,9 | 10,2-11,7 | 0,28 | 0,27-0,31 | 0,39 | 0,36-0,41 |
| 2017-2018 | 42 | 0,34 | 2340 | 665-4327 | 7,4 | 6,9-7,9 | 0,19 | 0,18-0,21 | 0,54 | 0,52-0,56 |
| 2018-2019 | 45 | 0,43 | 2704 | 704-5339 | 7,7 | 7,4-8,4 | 0,17 | 0,16-0,18 | 0,53 | 0,51-0,53 |
| Total | 55 | 0,31 | 6842 | 1993-13526 | 8,7 | 8,4-9,1 | 0,16 | 0,16-0,18 | 0,49 | 0,48-0,50 |
Se identificaron 15 especies indicadoras en el bosque y 10 especies indicadoras en la costa (Tabla 3). En el bosque se identificaron las 10 especies características siguientes: Anthanassa frisia, Anartia jatrophae, Heliconius charithonia, Burnsius oileus, Dryas iulia, Calisto herophile, Leptotes cassius, Cymaenes tripunctus, Polites baracoa y Wallengrenia misera. Las especies detectoras del bosque fueron Ascia monuste, Phyciodes phaon, Euphyes singularis, Phoebis agarithe y Heraclides andraemon (Fig. 3) Las características de la costa resultaron las cinco especies a continuación: Pyrisitia nise, Nathalis iole, Agraulis vanillae, Battus polydamas y Danaus gilippus. Las especies detectoras de este hábitat fueron Eurema daira, Junonia zonalis, Hemiargus ceraunus, Urbanus proteus y Phoebis sennae (Fig. 4).
| Especies | Hábitat | IndVal | p* |
|---|---|---|---|
| Abaeis nicippe | C | 33,6 | 0,0014 |
| Adelpha iphicleola | B | 2,8 | 1 |
| Agraulis vanillae | C | 63,7 | 0,014 |
| Anartia jatrophae | B | 88,8 | 0,0002 |
| Anthanassa frisia | B | 92,5 | 0,0002 |
| Asbolis capucinus | B | 2,8 | 1 |
| Ascia monuste | B | 58,6 | 0,07 |
| Atalopedes mesogramma | C | 21,3 | 0,0514 |
| Battus devilliers | C | 2,8 | 1 |
| Battus polydamas | C | 60,3 | 0,0002 |
| Brephidium exilis | C | 5,6 | 0,4851 |
| Burnsius oileus | B | 82,9 | 0,0002 |
| Calisto herophile | B | 75,5 | 0,0002 |
| Cecropterus dorantes | C | 28,3 | 0,01 |
| Choranthus radians | B | 11,1 | 0,6609 |
| Cyclargus ammon | B | 6,5 | 0,9376 |
| Cymaenes tripunctus | B | 68,7 | 0,0002 |
| Danaus gilippus | C | 60,1 | 0,0002 |
| Danaus plexippus | C | 20,5 | 0,0262 |
| Dryas iulia | B | 76,6 | 0,0002 |
| Euphyes cornelius | B | 7,1 | 0,6813 |
| Euphyes singularis | B | 46,1 | 0,0002 |
| Euptoieta hegesia | C | 22,2 | 0,0062 |
| Eurema daira | C | 59,3 | 0,0002 |
| Ganyra menciae | B | 31,7 | 0,0016 |
| Gesta gesta | C | 2,8 | 1 |
| Hemiargus ceraunus | C | 52,3 | 0,016 |
| Heliconius charithonia | B | 88,3 | 0,0002 |
| Heraclides andraemon | B | 41,7 | 0,0012 |
| Heraclides oviedo | C | 8,9 | 0,3693 |
| Hylephila phyleus | C | 36,1 | 0,695 |
| Hypolimnas misippus | C | 5,6 | 0,5055 |
| Junonia neildi | C | 9,5 | 0,2923 |
| Junonia zonalis | C | 58,2 | 0,0002 |
| Leptotes cassius | B | 73,3 | 0,0002 |
| Lerodea eufala | B | 30,1 | 0,0008 |
| Lucinia sida | B | 2,8 | 1 |
| Marpesia chiron | B | 2,8 | 1 |
| Marpesia eleuchea | B | 2,8 | 1 |
| Ministrymon azia | C | 11,1 | 0,1148 |
| Nathalis iole | C | 67,7 | 0,0002 |
| Nyctelius nyctelius | B | 11,1 | 0,3719 |
| Panoquina lucas | B | 25,6 | 0,997 |
| Panoquina panoquinoides | C | 5,6 | 0,4811 |
| Phoebis agarithe | B | 43,5 | 0,0002 |
| Phoebis argante | B | 30,8 | 0,0012 |
| Phoebis neleis | C | 2,8 | 1 |
| Phoebis sennae | C | 46,9 | 0,506 |
| Phyciodes phaon | B | 56,1 | 0,0008 |
| Polites Baracoa | B | 63,2 | 0,0002 |
| Poligonus leo | C | 9,7 | 0,24 |
| Pyrisitia dina | C | 6,9 | 1 |
| Pyrisitia lisa | B | 2,8 | 1 |
| Pyrisitia nise | C | 79,4 | 0,0002 |
| Siproeta stelenes | B | 13,3 | 0,8782 |
| Strymon istapa | C | 10,7 | 0,5113 |
| Strymon limenia | B | 12,8 | 0,867 |
| Strymon martialis | C | 5,6 | 0,4837 |
| Synapte malitiosa | B | 25,1 | 0,0036 |
| Telegonus anaphus | B | 5,6 | 0,4923 |
| Urbanus proteus | C | 49,2 | 0,001 |
| Vanessa cardui | B | 2,8 | 1 |
| Vanessa virginiensis | C | 2,8 | 1 |
| Wallengrenia misera | B | 62,9 | 0,0002 |
Discusión
⌅El bajo nivel de endemismo observado en estos hábitats resulta un patrón común en ambientes antropizados del archipiélago (Azor y Barro, 2014Azor, L. y Barro, A. (2014). Modelación de la distribución potencial de mariposas endémicas cubanas (Lepidoptera: Papilionoidea). Revista Cubana de Ciencias Biológicas, 3, 18-30.; Fontenla et al., 2020Fontenla, J.L., Fontenla, Y. y Mancina, C. A. (2020). Composicion y modularidad de los ensamblajes de mariposas de Playa del Este, La Habana, Cuba. Poeyana, 511, 1-16.; Mancina et al., 2020Mancina, C.A. Núñez, R y Neyra, B. (2020). Mariposas de Cuba. Guía de Campo. IES. Editorial AMA, La Habana.). Las especies más abundantes en un hábitat no coinciden con las más abundantes en el otro, aunque ambos grupos de especies son comunes entre ambos. Lo anterior destaca una diferencia básica en la estructura de estos ensamblajes en sus respectivos ambientes.
Dada la equivalencia en la riqueza de especies, la mayor contribución a la disimilitud en la composición es consecuencia del reemplazo o complementariedad de especies observadas en un hábitat, pero ausentes en el otro. Una peculiaridad de este reemplazo es que la mayoría de las especies no observadas en el bosque exhiben en la costa frecuencias y abundancias bajas, entre 1-8 veces en los 36 meses de observaciones y entre 1-11 individuos, respectivamente. De modo semejante, las especies no observadas en la costa muestran frecuencias y abundancias bajas en el bosque, entre 1-9 veces y 1-22 individuos. Las especies observadas sólo en el bosque suelen estar asociadas a arboledas, tales como Marpesia chiron y M. eleuchea, mientras que algunas de las avistadas sólo en la costa se consideran asociadas a zonas costeras, como son los casos de Brephidium exilis, Ministrymon azia y Strymon martialis (Mancina et al., 2020Mancina, C.A. Núñez, R y Neyra, B. (2020). Mariposas de Cuba. Guía de Campo. IES. Editorial AMA, La Habana.). El núcleo de especies compartidas entre ambos hábitats se encuentra constituido por especies comunes y generalistas ecológicos en sentido general (Fontenla et al., 2020Fontenla, J.L., Fontenla, Y. y Mancina, C. A. (2020). Composicion y modularidad de los ensamblajes de mariposas de Playa del Este, La Habana, Cuba. Poeyana, 511, 1-16.).
En el bosque, los valores de riqueza de especies y llenado de matriz son muy cercanos entre años, mientras que el resto de las variables se mantienen dentro de límites de confianza equivalentes. En la costa, las variables exhiben fluctuaciones anuales semejantes, excepto en el número efectivo de especies, superior de manera significativa durante el primer año de observaciones. En ambos hábitats, la mayor proporción de la composición de especies se mantiene entre años. El comportamiento de estas variables de la estructura de los ensamblajes en ambos hábitats denota estabilidad y persistencia en la composición de especies a través del tiempo.
El contraste mayor en la estructura y composición de los ensamblajes, radica en las diferencias de los valores del número efectivo de especies y la equitabilidad o proporción de la diversidad máxima posible por año y total. Estas variables resultan superiores de manera significativa en el bosque. Otro contraste asociado es la contribución a la abundancia total del ensamblaje por parte de la especie con mayor número de individuos, la cual resultó menor de manera significativa en el bosque. La especie más abundante del bosque, Leptotes cassius (16% de los individuos del bosque), representó sólo 1.9% del total de los individuos de la costa, mientras que la especie más abundante de la costa, N. iole (49% de los individuos de la costa), representó sólo 1.3% del total de individuos del bosque.
La evaluación de la diversidad de un sistema por su número de tipos (especies), resulta ambiguo si dichos tipos no se encuentran en igualdad de representación por un criterio de medida dado (Gregorius, 2014Gregorius H.R. (2014). Partitioning of diversity: the “within communities” component. Web Ecology, 14, 51-60.). Así, la diversidad máxima posible de un conjunto se expresa cuando su número efectivo de especies equivale a su riqueza de especies y la equitabilidad de la abundancia es máxima, exhibiendo cada especie el mismo número de individuos (Jost, 2019Jost, L. (2019). What do we mean by diversity? The path towards quantification. Mètode Science Studies Journal, 9, pp. 55-61.). Las asimetrías en el número efectivo de especies pueden estar relacionadas con el funcionamiento óptimo y la dinámica intrínseca de los ensamblajes en su interacción con los diferentes elementos del ecosistema (Fontenla, 2018Fontenla J. L. (2018). Entre diversidades ecológicas. Poeyana, 507, 23-39.). Desde este punto de vista, las variaciones en el número efectivo de especies entre hábitats, no debe implicar, necesariamente, que uno de los hábitats sea “mejor” ecológicamente que el otro. Lo anterior resulta congruente con lo expuesto por Rija (2022)Rija A. A. (2022). Local habitat characteristics determine butterfly diversity and community structure in a threatened Kihansi gorge forest, Southern Udzungwa Mountains, Tanzania Ecological Processes, 11,1-3. https://doi.org/10.1186/s13717-022-00359-z , acerca de que las características locales del hábitat determinan la diversidad y estructura de las comunidades de mariposas.
Ambos ensamblajes exhiben una proporción de especies raras (observadas sólo entre 1-3 muestreos) muy semejante, la cual representa 37% de la composición de especies en el bosque y 31% en la costa. Las especies raras, además de poco frecuentes, fueron también poco abundantes en ambos hábitats, al presentar, en el total de los 36 meses de observaciones, entre 1-25 individuos en el bosque y entre 1-6 individuos en la costa. Los componentes raros o poco frecuentes de un sistema resultan importantes para evaluar la diversidad, porque su información ecológica -interpretada como interacciones y modos de utilizar los recursos- no es redundante, en contraste con la información repetitiva de los individuos de las especies abundantes (Francisco-Ramos y Arias-González, 2013Francisco-Ramos V. y Arias-González, J.E. (2013). Additive partitioning of coral reef fish diversity across hierarchical spatial scales throughout the Caribbean. PLoS ONE, 8(10), e78761.; Marion et al., 2015Marion, Z.H., Fordyce, J.A. y Fitzpatrick, B.M. (2015). Extending the concept of diversity partitioning to characterize phenotypic complexity. The American Naturalist, 18, 134-145. ). Vermeij y Grosberg (2018)Vermeij, G.J. y Grosberg, R.K. (2018). Rarity and persistence. Ecology Letters 21, 3-8. enfatizan que muchas especies son raras de manera permanente y, además, resistentes a la extinción. Así, representan elementos típicos e inherentes a la diversidad y caracterización de un ensamblaje en un hábitat dado.
Las diferencias en diversidad ecológica, asumidas como números efectivos de especies, no contradicen que ambos hábitats exhiban una calidad alta para sus ensamblajes de mariposas respectivos. La calidad elevada de un hábitat se infiere por la persistencia de las poblaciones a través del tiempo (Kirk et al., 2018Kirk, D. A. Park, A. C., Smith, A. C. Howes, B.J., Proused, B.K., Kyssa, N G., Fairshurst, E.N. y Prior, K.E. (2018). Our use, misuse, and abandonment of a concept: Whither habitat? Ecology and Evolution, DOI: 10.1002/ece3.3812.; Krausman y Morrison 2016Krausman P.R. y Morrison (2016). Another plea for standard terminology. The Journal of Wildlife Management, 80,:1143-1144; DOI: 10.1002/jwmg.21121.). La persistencia de la mayoría de las especies en cada sitio a través de los tres años de observaciones, caracteriza a los ensamblajes estudiados y sugieren la calidad elevada de sus hábitats respectivos para estos grupos de especies.
La mayor proporción (40.0%) de especies indicadoras (características y detectoras) en el bosque pertenecen a Nymphalidae y Hesperiidae (33,3%), mientras que en la costa la mayor proporción de estas especies pertenecen a Pieridae (40,0%) y Nymphalidae (30,0%). En otras localidades costeras o de hábitats abiertos se observa el mismo patrón, con miembros de la familia Pieridae como los más representados o abundantes (Fontenla et al., 2020Fontenla, J.L., Fontenla, Y. y Mancina, C. A. (2020). Composicion y modularidad de los ensamblajes de mariposas de Playa del Este, La Habana, Cuba. Poeyana, 511, 1-16.). Esta familia está compuesta, en su mayoría, por especies heliofílicas (Emmel y Austin, 1990Emmel, T.C. y Austin, G.T. (1990). The tropical rain forest butterfly fauna of Rondonia, Brazil: species diversity and conservation. Tropical Lepidoptera, 1, 1-12. ), una característica que pudiera explicar su riqueza y abundancia en ambientes con escasa cobertura vegetal.
De manera particular, las especies detectoras pudieran considerarse especies “pivotes”, de acuerdo con su valor IndVal en un hábitat y los valores de su abundancia y fidelidad en el otro. En coherencia con este criterio, se observaron tres variantes de especies detectoras. 1. Frecuencia y abundancia elevadas en ambos hábitats, pero con probabilidad aleatoria, como son los casos de Ascia monuste en el bosque y Phoebis sennae en la costa. Estas especies pudieran ser detectoras o, incluso, características, de cualquiera de los hábitats, 2. Frecuencia y abundancia elevada en ambos hábitats, pero con preferencia significativa por uno en específico, como Hemiargus ceraunus en la costa. 3. Valores medios o relativamente altos de frecuencia y abundancia en un hábitat y bajos o muy bajos en el otro, como Asbolis capucinus y Euphyes singularis en el bosque.
Todas las especies indicadoras (características y detectoras) de un hábitat forman también parte de la composición de especies del otro hábitat. Estas especies, en su conjunto, representan componentes ecológicos comunes y generalistas en los paisajes cubanos (Fontenla et al., 2020Fontenla, J.L., Fontenla, Y. y Mancina, C. A. (2020). Composicion y modularidad de los ensamblajes de mariposas de Playa del Este, La Habana, Cuba. Poeyana, 511, 1-16.; Mancina et al., 2020Mancina, C.A. Núñez, R y Neyra, B. (2020). Mariposas de Cuba. Guía de Campo. IES. Editorial AMA, La Habana.). Fallas-Madrigal (2021)Fallas-Madrigal, D. (2021). Diversidad de mariposas (Nymphalidae) como indicadores de la calidad de hábitat en el Cerro la Roca, Santa Cruz de León Cortés. Ecología y Desarrollo Sostenible, 2, 1-16. considera que una especie indicadora es aquella observada únicamente en una unidad de paisaje, con independencia de su abundancia. Tejeda et al. (2022)Tejeda C., Mehltreter, K. y sosa-Fernández, V. (2020). Indicadores ecológicos multitaxonómicos de hábitat con diferente grado de manejo. Biodiversidad y conservación de ecosistemas cafetaleros. Acta Zoológica Mexicana (nueva serie), 38, 273-284. https://doi.org/10.21829/azm.2022.3812488 exponen que una especie rara, aunque pueda indicar un hábitat específico, su ausencia en dicho hábitat no permite distinguir entre condiciones inadecuadas del sitio o que la misma no haya sido observada, consecuencia de su baja probabilidad de detección. En adición, dichos autores subrayan que las especies más abundantes no son necesariamente las mejores indicadoras.
Las especies indicadoras pudieran considerarse desde un enfoque dual cuantitativo-cualitativo: 1. Especies abundantes, fieles y persistentes, sugerentes de hábitats de calidad alta para las mismas y probablemente también para una gama de organismos disímiles. Este grupo de especies puede ser cuantificable localmente y evaluadas por herramientas como el IndVal. 2. Especies raras, que pueden ser especialistas ecológicas, sugerentes de ambientes con características particulares, aunque su propia rareza obstaculice evaluar la posible calidad de sus hábitats y su estado real de conservación. No obstante, ambos tipos de especies indican la importancia de estos hábitats en la preservación de diversidad biológica y su complementariedad entre sitios con ambientes diferentes en matrices urbanas.
La calidad de un hábitat puede variar de año en año por fluctuaciones o alteraciones en la disponibilidad de recursos y otras variables ambientales (Kirk et al., 2018Kirk, D. A. Park, A. C., Smith, A. C. Howes, B.J., Proused, B.K., Kyssa, N G., Fairshurst, E.N. y Prior, K.E. (2018). Our use, misuse, and abandonment of a concept: Whither habitat? Ecology and Evolution, DOI: 10.1002/ece3.3812.; Krausman y Morrison 2016Krausman P.R. y Morrison (2016). Another plea for standard terminology. The Journal of Wildlife Management, 80,:1143-1144; DOI: 10.1002/jwmg.21121.). Los hábitats embebidos en matrices urbanas deben ser considerados especialmente sensibles a la disminución de su calidad por el impacto de malas prácticas en su uso y mantenimiento. Tal situación puede mejorarse con prácticas amigables de manejo (Duran y Molina 2020Duran, J. y Molina, A.G. (2020). Colores urbanos: Mariposas (Lepidoptera: Papilionoidea) de Bogotá Región (Colombia). Biota Colombiana, 21, 2. ). Entre estas prácticas, se recomienda la reducción de la siega de hierbas y otras plantas, lo cual afecta de manera negativa las poblaciones de mariposas y su riqueza de especies (Aguilera et al, 2019Aguilera, G., Ekroos, J., Persson, A.S., Petterson, L.B. y Öckinger, E. (2019). Intensive management reduces butterfly diversity over time in urban green spaces. Urban Ecosystems, 22, 335-344. ; Haaland 2017Haaland, C. (2017). How to preserve a butterfly species within an urbanizing settlement and its surroundings: a study of the scarce copper (Lycaena virgaureae L.) in southern Sweden. Journal of Insect Conservation, 21, 917-927. ; Pérez et al., 2019Pérez, J.H., Carneiro, E., Gaviria-Ortiz, F.G., Casagrande, M.M. y Mielke, O.H.H. (2019). Urban landscape influences the composition of butterflies in public parks and fragments in Southern Brazil Community. Ecology, 20, 291-300. ). Cuando existen suficientes plantas y recursos de néctar, el sitio deviene refugio para las mariposas. Sitios urbanos con calidad local de hábitat pueden ayudar a la conservación de este importante grupo de insectos (Han et al., 2021Han, D.; Zhang, C., Wang, C., She, J., Sun, Z., Zhao, D., Bian, Q., Han, W., Yin, L., Sun, R., et al. (2021). Differences in Response of Butterfly Diversity and Species Composition in Urban Parks to Land Cover and Local Habitat Variables. Forests, 12,140. https://doi.org/10.3390/f12020140.).
Conclusiones: La composición de especies de ambos hábitats exhibió una similitud elevada, sobre todo de especies comunes y de amplia distribución en Cuba, pero resultan muy diferentes en cuanto al reparto de abundancia. Los ensamblajes de ambos hábitats mostraron estabilidad en cuanto a la riqueza y persistencia de las especies por años, lo cual denota calidad ecológica para la sostenibilidad de los mismos. En el bosque fueron identificadas 15 especies indicadoras de hábitat y en la costa 10 especies indicadoras.